一千年前，行星管理系统母脑遭到破坏，第一行星帕尔玛也在爆炸中毁灭……由于母脑崩溃造成的连锁影响，莫塔维亚有90%以上的人口在这场灾难中死去，曾经高度发达的科学文明也几乎消失殆尽。
千年后的AW2284年，莫塔维亚。在这个时代，由于怪物的肆虐，狩猎怪物的猎人（ハンタ—/Hunter）这一行业很快发展了起来。这天，16岁的见习猎人鲁迪（ルディ/Chaz）和老师莱娜（ライラ/Alys）收到了莫塔维亚学院（モタビア?アカデミー/Motavia Academy）的委托，赶到了学院所在的学问之城皮亚塔（ピアタ/Piata）。在地下室入口研究员汉恩（ハーン/Hahn）加入了队伍，在地下室最底层他们解决了那里的怪物出没事件，面对巨大的实验管与未知生物，莱娜心生疑问。回头在莱娜的“威逼”下从战战兢兢的院长那里听到了一个名字：暗黑魔导士杰奥（ジオ/Zio）。原来，早先去生命之谷（バースバレー/Birth Valley）科学考察的生物学教授霍鲁多在峡谷的深处发现了古代文明，并带回一些生物的样本；在第二次探索后就没有了任何消息，院长最初也想派人去寻找失踪的教授，但受到了杰奥的威胁而被迫放弃，直到现在学院里发生了怪物出没事件。之后，为了寻找在探索怪物之谜的旅程中失踪的霍尔特教授，三人来到了位于塞玛城（ぜマ/Zema）的生命之谷（バースバレー/Birth Valley）。在峡谷深处，他们终于找到了教授，可他早已变成了石像……
为了让教授复原，必须到莫塔维亚原住民聚居的毛尔加姆(モルカム/Molcum)去取一种叫做阿尔西林（アルシュリン/Alshline）的秘药。在被杰奥夷为废墟的毛尔加姆村里，遇见莱娜的老朋友、神秘的蓝发魔导师斯林（スレイ/Rune）。在他的帮助下，大家穿越了克鲁普村(クルップ/Krup)北方的山谷，到达了原住民新的避难聚居地特诺埃(トノエ/Tonoe)。随后斯林和村里的长老一起离开了，临行前斯林告诫莱娜一行不要与杰奥进行正面交锋。在原住民战士巴克（バイク/Gryz）加入队伍。拿到药之后，一行人返回了生命之谷并使教授恢复了原状，才得知是杰奥在阻止着教授一行人接触生命峡谷的秘密。原来生命峡谷的尽头连接的是旧时代的文明遗产，一个巨大的生化工厂！众人经过一番探索后，在工厂的深处见到了一位长着猫耳朵的少女法儿（ファル/Rika）和一台巨大的电脑希德（シード/Seed）。原来法儿是希德利用千年前一位新人类的基因所制造出来的克隆人少女。众人从希德那里了解到，要彻底解决怪物事件就必须关掉生化工厂纳尔瓦斯（ナルバス/ Nurvus），而要做到这点，就必须先救出被杰奥监禁的女性机器人芙蕾娜（フレナ/Demi）。在法儿随大家一起出发之后，希德却为了彻底停止失控的生化工厂，启动了自爆程序……
经过重重跋涉，一行人来到了杰奥之堡（ジオスフォート/Zio’s Fort）。经过一番艰苦的探索之后，众人终于在最顶层救下芙蕾娜。然而就在这时，他们最不想遇到的人出现了：暗黑魔导师杰奥！在一番大胆的交涉失败后双放开战。由于魔法障壁的存在，众人的攻击根本无法对杰奥造成丝毫伤害，最不幸的是莱娜为了保护鲁迪而身受重伤……紧急撤退之后，众人暂居于汉恩的故乡克鲁普村（クルップ/Krup）。可莱娜的伤口始终抗拒着任何形式的治疗，并且伤口中渗透出的黑暗波动正在向全身扩散。在众人对莱娜的伤势一筹莫展之际，莱娜却执意让鲁迪一行去找斯林，让他来破解杰奥的魔法障壁。
由于去拉迪亚塔的路上充满了流沙，要渡过的话必须找到古代的“沙地飞车”才行。在芙蕾娜的指引下，大家在克鲁普村南方的机械中心(マシンセンター/Vehicle Control Centre)取得了沙地飞车。驾驶着飞车穿过广阔的流沙带，众人来到了大陆东南方的拉迪亚之塔（ラデアの塔/ Ladea Tower），在第三层大伙与斯林会合。在塔顶消灭了杰奥派来怪物后，最终取得了能解除一切魔法的圣杖——意念杖（サイコウォンド/ Psycho-wand）。但就在一行人回到莱娜身边的时候，等待着他们的却是与莱娜的永别……
众人再次站在了杰奥的面前。在意念杖的作用下，失去了魔法障壁的杰奥在鲁迪近乎疯狂的攻击下毫无招架之力。就在杰奥将要化为虚空的尘埃之时，鲁迪隐约听到了一个名字：暗黑佛（Dark Force)。
为了关闭纳尔瓦斯，芙蕾娜不得不暂时将自己与其主电脑连接。鲁迪、珐儿和斯林三人为了恢复环境控制系统的机能，搭乘宇宙船起身前往人造卫星塞兰（ぜラン/Zelan）。在那里，他们见到了芙蕾娜的上司——男性机器人法伦（フォーレン/Wren）。从法伦那里得知，环境系统失控的真正原因不是塞兰，而是另一颗人造卫星库兰（クラン/Kuran）。在赶往库兰的途中，飞船却因混入了怪物而坠落到了德索利斯。
阿尔戈尔的第三行星德索利斯，一个终年被冰雪所覆盖的蓝色世界。这里，暴风雪已经持续了三个月，却丝毫没有停止的迹象。在爱说冷笑话的老僧侣拉加（ラジャ/Raja）的帮助下，鲁迪一行人在泰勒村里(タイラー/Tyler）找到了千年前泰勒船长（就是《梦幻之星2》里的那位宇宙海贼大哥…）所留下的飞船兰迪尔号……
五人终于来到了库兰的主电脑前，而在那里等待着他们的竟然是——暗黑佛！经过一番苦战，鲁迪一方最终还是得到了胜利女神的眷顾。之后，在法伦的努力下，环境控制系统恢复了正常。可出人意料的是，德索利斯的暴风雪并没有因此而停止！
按照拉加一向很灵的直觉（自称），不久前突然出现在德索利斯的迷之高塔加尔贝克塔（ガルベルグの塔/Garuberk Tower）才是暴风雪的根源。本着宁可信其有的原则，一行人再次启程。
大家带着芙蕾娜提供的雪地飞车重回底佐利斯。在突破北方冰障后来到的索萨（ゾサ）村中，鲁迪打探到了加尔贝克塔的具体地址。不过，塔前一片无法通过的“食人森林”，去过的人都没再回来。而东方的另两个村落：密斯（ミ一ス）和利谢儿（ソシコル/Reshe）最近也似乎发生了重大的异变……大伙儿开始向东方探寻，因为有了飞车，所以行动非常便利，（此时如果有像找到北方神猫的洞窟，法儿将得到一件非常锐利的武器）。大伙儿很快便找到了利谢尔村。然而此地已是废墟一片，四处都布满了僵尸……鲁迪等赶紧退出利谢尔，来到东南方的密斯村（ミース/Meese)。这儿也大事不妙，许多村民被加尔贝克塔吹出的怪风刮倒生了重病，奄奄一息。更为糟糕的是，拉沙竟也染上了此种怪疾而发起高热来了！看来队伍里又要减少一名战士了。大伙商议再三，决定先去食人森林，找回被困在那儿的一名女通灵师，或许她能替代拉沙，为众人出力。
食人森林果然名不虚传，不管怎样奋力攻击，吃人的树木都是灭了又生，毁之不尽。眼看力攻也已无用，大伙只有撤退，在森林边救下了女通灵师詹丝（シェス/Kyra）。詹丝听了鲁迪等的诉说后，表示她也无法解决食人森林的问题，唯一的出路，只有去请教鲁兹先生了。鲁兹是通灵师们的祖师爷，据说已活了二千多年了……
由米斯村向东南方前进，在东西山进入通灵馆（エスパーの馆/Esper Mansion），奇怪的是斯林对这是好像非常熟悉。进到最里间，斯林说出了一个让所有人震惊的秘密：鲁斯已于两千年前去世，他的意志和记忆却通过水晶球传了下来，而斯林本人正是转生的第五代鲁斯。接着他对目瞪口呆的鲁迪说，黑暗法鲁斯并没有消亡，而鲁迪就是他选出来与之对抗的勇士。
为了通过食人森林，鲁迪他们前往冈比亚斯大寺院（ガンビアス大寺院/Gumbious Temple）借取日食火炬（《PS1》中德索利斯的神圣火种），然而火炬却在他们面前被一伙形如鬼魅的神秘人物抢走……追查到最后，一个本已在两千年前死去的人站在了他们的面前——魔王拉西克！……一番激斗之后，一行人终于取回了火炬，并成功进入了宛如活物的加尔贝克塔。经过一番曲折登到塔顶之时，鲁迪简直不敢相信自己的眼睛：眼前这个庞然大物不正是已被自己和伙伴们消灭了的暗黑佛吗？容不得他多想，一场恶战再次开始……
暴风雪终于停息了，久违的太阳再次照耀在德索利斯的万里雪原上。正在大家互相告别的时候，远处的冈比亚斯大寺院却发生了巨大的爆炸，炽烈的火柱映红了天空……在寺院仅存的地下室，匆忙赶到的鲁迪从主教那里听到了一个名字：深远的黑暗。为了解开这一切背后的谜，一行人按照主教的指示，回到了莫塔维亚星球。在消灭了先化为人形混入队伍最后现出真身的另一黑暗力量的化身，大家取得了初代鲁兹保存在莫塔维亚战士神殿中的空之棱镜（ヱアロブリズム），并遵循棱镜的指引，飞向了遥远的外宇宙。
茫茫的宇宙中，一颗未知的行星渐渐浮现。在这颗名为琉克罗斯（リュクロス/Rykros）的第四行星上迎接他们的是一个自称李罗夫（レ?ルーフ/Le Roof）的声音。依照他的要求，逐次通过了勇气之塔（勇気の塔/The Courage Tower）和力量之塔（力の塔/The Strength Tower）试练的鲁迪他们，终于了解到了阿尔戈尔创世的秘密：
数亿年前，宇宙中某恒星系的精神生命体文明发生了分裂，并展开了一场旷日持久的星际战争。二百万年前，这场战争终于分出了胜负。被后世称为“神圣之光”（大いなる光/The Great Light）的胜方为了防止败方的复活，制造了一个由一颗恒星和三颗围绕着它的行星所组成的封印，并为了警告千年一次的封印衰弱周期，放置了一颗每千年靠近阿尔戈尔一次的行星琉克罗斯。神圣之光还在四颗行星上放置了作为守护人的智慧生命体。三十万年前，神圣之光在这个宇宙的足迹彻底消失了，而除了琉克罗斯之外的三个行星上的守护人也在漫长的岁月中忘记了自己的使命。另一方面，被封印在次元狭间的败方不断积聚着憎恶与仇恨，逐渐变成了一个邪恶的存在——“深远的黑暗”（深远なる闇/The Profound Darkness）。在每千年一次的封印衰弱期，深远之暗的一部分就会透过封印，在阿尔戈尔形成实体，这就是暗黑佛。每当这种时候，就会有一位勇士挺身而出将暗黑佛击退，为阿尔戈尔赢得短暂的和平。然而一千年前，深远之暗终于破坏了作为封印一部分的帕尔玛，这也就意味着千年后的现在，衰弱的封印再也无法压制躁动的深远之暗……如今，要拯救阿尔戈尔，除了深入深远的黑暗所在的异空间直接击败它之外别无他法……
为了解除鲁迪的彷徨，斯林带着大家回到了通灵馆。在馆内圣剑之洞窟的最深处，鲁迪从阿丽莎的雕像手中接过了圣剑艾尔希迪恩（エルシディオン/Elsydeon），并在一瞬间感受到了数千年来保卫过阿尔戈尔的英雄们的英魂——阿丽莎……鲁兹……尤西斯……妮……许多许多人，还有他心中永远的痛——莱娜……
斩断了迷惘，鲁迪和伙伴们穿过残破的封印进入了次元的狭间，迎来了这场持续数亿年的光与暗之战争的最终决战……